La variabilité du nombre de copies génomiques au niveau du genre, de l'espèce et de la population a un impact sur les analyses écologiques in situ des dinoflagellés et des proliférations d'algues nuisibles

ISME Communications volume 3, Numéro d'article : 70 (2023) Citer cet article

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L’application du méta-code-barres, de la qPCR et de la métagénomique aux communautés microbiennes eucaryotes aquatiques nécessite une connaissance de la variabilité du nombre de copies génomiques (CNV). Le CNV peut être particulièrement pertinent pour les gènes fonctionnels, ayant un impact sur le dosage et l'expression, mais on sait peu de choses sur l'ampleur et le rôle du CNV chez les eucaryotes microbiens. Ici, nous quantifions la CNV de l'ARNr et d'un gène impliqué dans la synthèse de la toxine paralysante des mollusques (PST) (sxtA4), dans 51 souches de 4 espèces d'Alexandrium (Dinophyceae). Les génomes variaient jusqu'à trois fois au sein des espèces et environ sept fois entre les espèces, le plus grand (A. pacificum, 130 ± 1,3 pg cellule-1 / ~ 127 Gbp) appartenant à la catégorie de taille la plus grande de tous les eucaryotes. Le nombre de copies génomiques (GCN) de l'ARNr variait de 6 ordres de grandeur à Alexandrium (102 à 108 copies cellule-1) et était significativement lié à la taille du génome. Au sein de la population, la CNV de l'ARNr était de 2 ordres de grandeur (105 à 107 cellule-1) dans 15 isolats d'une population, démontrant que les données quantitatives basées sur les gènes de l'ARNr nécessitent une interprétation très prudente, même si elles sont validées par rapport à des souches isolées localement. Malgré jusqu'à 30 ans de culture en laboratoire, la variabilité de la CNV de l'ARNr et de la taille du génome n'était pas corrélée à la durée de culture. Le volume cellulaire n'était que faiblement associé à l'ARNr GCN (variance de 20 à 22 % expliquée parmi les dinoflagellés, 4 % chez les Gonyaucalales). Le GCN de sxtA4 variait de 0 à 102 copies de cellule-1 et était significativement lié aux PST (ng cellule-1), affichant un effet de dosage génique modulant la production de PST. Nos données indiquent que chez les dinoflagellés, un groupe eucaryote marin majeur, les gènes fonctionnels à faible nombre de copies constituent des cibles plus fiables et plus informatives pour la quantification des processus écologiques que les gènes d'ARNr instables.

La variation du nombre de copies génomiques (CNV) est de plus en plus documentée dans les génomes eucaryotes, bactériens et archéens [1,2,3,4,5] et représente une source majeure de variation génétique intra-spécifique et au niveau de la population. L'impact du CNV sur l'expression des traits phénotypiques a été caractérisé dans la recherche sur les plantes à fleurs, les vertébrés, les levures et la santé humaine, y compris de nombreux organismes modèles [1,2,3,4,5]. Les CNV eucaryotes peuvent conduire à une expression et un dosage accrus, offrant un avantage sélectif potentiel [1, 3, 5,6,7]. Malgré son importance potentielle, l’ampleur et le rôle du CNV chez la plupart des organismes non modèles, y compris les eucaryotes microbiens marins, sont mal compris.

Bien que le CNV ait été signalé chez les eucaryotes microbiens marins [8,9,10,11,12,13] et que quelques études aient indiqué que les gènes d'ARNr pourraient varier en nombre de copies ou en séquences [14, 15], il est encore relativement difficile de savoir si La CNV a un impact significatif sur les études quantitatives d’écologie moléculaire utilisant le méta-code-barres, la méta-génomique et la qPCR (10). Les études quantitatives d'écologie moléculaire des protistes marins utilisent généralement des régions de l'opéron ARNr pour les analyses de structure de communauté en raison de la large couverture des gènes d'ARNr dans les bases de données de référence, de la capacité à résoudre les taxons et d'un nombre élevé de copies génomiques (GCN) chez les eucaryotes (> 102). cell−1) qui contribue à la sensibilité de détection [9,10,11,12]. Cependant, chez les animaux, les champignons et les plantes, les copies du gène de l’ARNr sont présentes de manière variable, de 102 à 104 copies cellule-1 [9, 10, 16,17,18], avec une plage similaire (103 à 104 copies cellule-1) dans diatomées (Stramenopiles) [19]. D'autres groupes d'eucaryotes microbiens peuvent présenter une plus grande variation, de 103 à 105 copies de cellule-1 chez les ciliés (Alveolata) [11] et de 102 à 105 chez les foraminifères (Rhizaria) [12]. Au sein de la plupart des espèces d'eucaryotes microbiens, le nombre de copies des gènes d'ARNr est considéré comme plus stable [19, 20], cependant, relativement peu d'études ont examiné ce point [11, 12, 19].

Les dinoflagellés englobent les taxons formant la prolifération d'algues les plus nuisibles (HAB), et constituent jusqu'à 50 % de la biomasse eucaryote microbienne marine, et constituent donc un constituant majeur des écosystèmes microbiens aquatiques [13]. La taille du génome varie considérablement chez les dinoflagellés (~ 1 Gb à > 150 Gb), y compris certains des plus grands génomes eucaryotes connus, plus grands que les plus grands génomes d'animaux (poumon, 130 Gb) et de plantes (Paris japonica, 149 Gb) [21, 22, 23,24,25]. La duplication de gènes et l'expansion à grande échelle semblent s'être produites parmi les génomes de dinoflagellés, et les gènes codants sont souvent présents dans de multiples répétitions en tandem (26, 27, 28, 29, 30). Les génomes des espèces de symbiotes coralliens (Dinophyceae : Symbiodinaceae) présentent une évolution très dynamique, entraînée par l'expansion de la famille de gènes via à la fois la duplication en tandem (28, 29) et la rétroposition (31, 32). Une variation considérable de la taille du génome et de très grands génomes se produisent dans plusieurs ordres de dinoflagellés planctoniques (33), ainsi que dans d'autres groupes d'eucaryotes microbiens marins tels que les foraminifères, les ciliés et les amibozoaires (33). Les GCN des gènes d'ARNr dans une grande partie de la vie eucaryote sont considérés comme largement corrélés à la taille du génome (18). Des tailles de génome aussi grandes et dynamiques suggèrent qu’une CNV importante pourrait exister dans ces taxons.